第三季紧接第二季结尾。主角们发现“绝镇”是所有居民集体噩梦的实体化，而每个噩梦怪物都对应着镇上一个人现实中的执念或罪孽。这意味着：要消灭怪物，就必须让对应的人直面甚至摧毁自己最恐惧或最愧疚的东西。镇上的联盟迅速破裂：有人积极“杀怪”，有人拒绝面对内心，更有人发现自己的怪物反而是保护自己的化身。本季中，一名看似无害的老太太的怪物竟是一个巨大蠕虫巢穴；而主角杰德必须面对的是自己亲手“杀死”的双胞胎弟弟的幻象。同时外界开始有一名专门研究“集体梦境杀人案”的FBI侧写师介入调查，两个世界的界限进一步模糊。
第三季将心理恐怖玩到极致。每一集都像一次强迫的心理治疗。血腥程度升级但绝不廉价，深挖每个角色的创伤过往。本季第三集“蠕虫之母”是全系列最佳单集。
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